Interaction of non-indigenous endoparasites of the European eel Anguilla anguilla
Biotic interaction is an essential feature of ecosystems, expressing their stable and dynamic structure. The present thesis is focusing on the interaction of different non-indigenous endoparasites of the European eel (Anguilla anguilla). One of them, Anguillicola crassus, is topic of research since decades, however very few is known about its interaction with other parasites. After this invasive parasite was found inside an acanthocephalan cyst (Pomphorhynchus spp.) – the second protagonist of the present thesis – it was indicated that there might be some beneficial interaction between both species. This work proves that hidden nematode larvae are still infectious to their final host, revealing previously unidentified but effective ways to complete their life cycle. It is already known that invasive parasites influence their new habitats to some extent. The here applied invasional meltdown hypothesis describes the beneficial influence of two non-indigenous species by accelerating the distribution of each other. Because this hypothesis was only used to describe interactions of free-living species, Pomphorhynchus spp. and A. crassus are the first parasites it is applied to.
Furthermore, the co-evolutionary adaptation of host-parasite systems is considered in this thesis, as both parasites are native to different eel species. By analyzing plasma cortisol levels after inoculation, the co-evolutionary well adapted system of A. crassus with Japanese eels (A. japonica) revealed the lowest stress response, whereas the same eel species displayed the highest response to Pomphorhynchus spp. as a naïve parasite. Cortisol levels of the European eels ranged between those of the Japanese eel, but likewise with lower levels to the familiar parasite. The results underline the clear dependence of the cortisol response on mutual adaptation occurring in host-parasite systems, from high cortisol levels in naïve systems and low cortisol levels in adapted systems.
When considering the invasional success of A. crassus, the focus of this thesis is not only on its interaction with the phylogenetically distinct parasites Pomphorhynchus spp. but equally with the phylogenetically close nematode A. novaezelandiae. This species, native to the short-finned eel A. australis, was established in Lago Bracciano, Italy, even before the introduction of A. crassus to Europe. Only couple of years later it got displaced by its Asian relative. Since then, it is unknown how A. crassus was able to outcompete A. novaezelandiae in such a short period of time. Some determinants might be a more efficient life cycle, for instance by releasing eggs over a longer period of time; or consequences of unidirectional hybridization between these two species, meaning that only A. novaezelandiae females fertilized by A. crassus males are able to produce viable offspring, but not the other way around. As only rudimental information is known about this hybridization hypothesis, the here presented thesis is also researching the viability of hybrid offspring for both hybridization patterns. By microsatellite analysis, it is detected that both crossbreeding produce hybrid eggs, but only those of the already described pattern A. novaezelandiae female x A. crassusmale develop further into adult nematodes. This discovery not only underlines the understanding of what has happened at Lago Bracciano in the early 1980s, but further conduces to a better understanding of the global invasion success of A. crassus.
The interaction of invasive parasites in newly conquered ecosystems is a critical component for understanding successful invasion processes. The phylogenetic relation of the parasites studied in this work highlights the extensive variance with which organisms such as A. crassus can establish and spread in new areas.
Biotische Interaktionen sind ein wesentliches Merkmal von Ökosystemen, die deren stabile und dynamische Struktur zum Ausdruck bringen. Die vorliegende Dissertation befasst sich mit der Interaktion verschiedener nicht einheimischer Endoparasiten des Europäischen Aals (Anguilla anguilla). Obwohl der Nematode A. crassus seit Jahrzehnten Gegenstand der Forschung ist, ist nur sehr wenig über seine Interaktion mit anderen Parasiten bekannt. Erst nachdem dieser in einer Acanthocephalen-Zyste (Pomphorhynchus spp.) - dem zweiten Protagonisten der vorliegenden Dissertation - gefunden wurde, deutete sich an, dass es möglicherweise zwischen diesen beiden Arten eine mutualistische Interaktion gibt. Die Ergebnisse der vorliegenden Arbeit beweisen, dass versteckte Nematodenlarven aus diesen Zysten immer noch für ihren Endwirten infektiös sind, und zeigen so bisher unbekannte, aber effektive Wege auf, wie A. crassus seinen Lebenszyklus vollenden kann. Es ist bereits bekannt, dass invasive Parasiten ihre neuen Lebensräume zu einem gewissen Grad beeinflussen. Die hier angewandte Invasional-Meltdown-Hypothese beschreibt den gegenseitigen, positiven Einfluss zweier nicht-einheimischer Arten, indem sie die Verbreitung der jeweils anderen Art beschleunigen. Da diese Hypothese bisher nur zur Beschreibung von Interaktionen freilebender Arten verwendet wurde, sind Pomphorhynchus spp. und A. crassus die ersten Parasiten, auf die sie angewendet wird.
Des Weiteren wird in dieser Arbeit die koevolutionäre Anpassung von Wirts-Parasit-Systemen behandelt, da beide Parasitenarten in verschiedenen Aalarten endemisch sind. Bei der Analyse der Plasmacortisolwerte nach einer Infektion zeigte sich, dass das koevolutionär gut angepasste System von A. crassus mit Japanischen Aalen (Anguilla japonica) die geringste Stressreaktion aufwies, während dieselbe Aal-Art die höchste Reaktion auf Pomphorhynchus spp. als naiven Parasiten zeigte. Die Cortisolwerte der Europäischen Aale lagen zwischen denen des Japanischen Aals, aber ebenfalls mit niedrigeren Werten für den vertrauten Parasiten. Die Ergebnisse unterstreichen die deutliche Abhängigkeit der Cortisolreaktion von der gegenseitigen Anpassung in Wirt-Parasit-Systemen, von hohen Cortisolwerten in naiven Systemen und niedrigen Cortisolwerten in angepassten Systemen.
Bei der Betrachtung des Invasionserfolgs von A. crassus liegt der Schwerpunkt dieser Arbeit nicht nur auf der Interaktion mit dem phylogenetisch weit entfernten Parasiten Pomphorhynchus spp. sondern auch mit dem phylogenetisch nah verwandten Nematoden A. novaezelandiae. Diese Art ist im Kurzflossen Aal A. australis endemisch und war bereits vor der Einführung von A. crassus in Europa im Lago Bracciano, Italien, etabliert. Nur wenige Jahre später wurde sie von ihrem asiatischen Verwandten vollständig verdrängt. Seitdem ist unklar, wie A. crassus in so kurzer Zeit A. novaezelandiae verdrängen konnte. Eine mögliche Erklärung dafür könnte ein effektiverer Lebenszyklus sein, wie zum Beispiel durch die Abgabe von Eiern über einen längeren Zeitraum, oder die Folgen einer unidirektionalen Hybridisierung zwischen diesen beiden Arten, was bedeutet, dass nur A. novaezelandiae-Weibchen und A. crassus-Männchen lebensfähige Nachkommen hervorbringen können, nicht aber umgekehrt.
Da über diese Hybridisierungshypothese nur rudimentäre Informationen vorliegen, wird in der hier vorgestellten Dissertation auch die Lebensfähigkeit der Hybridnachkommen für beide Hybridisierungsmuster untersucht. Mittels Mikrosatellitenanalyse wird festgestellt, dass Nachkommen beider Kreuzungsmuster Hybrideier produzieren, aber nur die des bereits beschriebenen Musters von A. novaezelandiae-Weibchen x A. crassus-Männchen sich weiter zu adulten Nematoden entwickeln. Diese Entdeckung untermauert nicht nur das Verständnis dessen, was am Lago Bracciano in den frühen 1980er Jahren geschah, sondern trägt auch zu einem besseren Verständnis des weltweiten Invasionserfolgs von A. crassus bei.
Die Interaktion von invasiven Parasiten in neu besiedelten Ökosystemen ist ein wichtiger Bestandteil für das Verständnis von erfolgreichen Invasionsprozessen. Die phylogenetische Zugehörigkeit der in dieser Arbeit untersuchten Interaktionspartner zeigt die breite Varianz auf, mit der sich Organismen wie A. crassus in neuen Gebieten etablieren und verbreiten können.