Sensory ecology and correlates of sociality in common mole-rats (Fukomys spp.) and other subterranean rodents

The subterranean realm poses unique challenges to animal orientation and communication. It is structurally uniform, deprived of light, and underground tunnels exhibit peculiar acoustic features. Diverse lineages of burrowing mammals evolved to thrive under these extreme conditions but essential aspects of how their sensory systems adapt to life underground remain enigmatic. To further elucidate this topic and by focusing on the example of social African mole-rats of the genus Fukomys, I explored diverse aspects of subterranean mammal sensory ecology, communication, and sociality in a series of laboratory studies.

First, I studied magnetoreception, a sensory modality that might crucially aid navigation underground. Two series of behavioral assays in enucleated and untreated mole-rats should clarify whether the eyes house the so far unidentified receptors that respond to the Earth’s magnetic field. Results revealed that enucleated mole-rats lack the ability to orient based on magnetic cues, which suggests an eye-based mechanism of magnetic field perception and thus narrows down the search space for the enigmatic magnetoreceptor cells in a mammal. Second, I comparatively examined hearing sensitivity in African mole-rats, a geologically old subterranean clade, and coruros, a younger lineage of rodent burrowers, by measuring auditory brainstem responses. While auditory sensitivity in the former was markedly restricted, hearing patterns in coruros mediated between the derived condition in mole-rats and the acute hearing of epigeic rodents. A comparison of these different groups suggests that both adaptive and degenerative trajectories shaped the evolution of hearing in subterranean rodents. Third, I studied mole-rats’ perioral sebaceous glands, a so far neglected communicative channel in burrowing rodents. A range of methods, including morphological observations, behavioral assays, and gas chromatography-mass spectrometry revealed that perioral glands generate sex-specific olfactory signals which may modulate a range of social behaviors in these rodents, emphasizing the significance of odors for communication underground. Fourth, I quantified patterns of sexual dimorphism in African mole-rats, focusing on Ansell’s mole-rat, by means of geometric morphometrics and phylogenetic major axis regression models, which suggest an important role of male-male intrasexual competition in these rodents’ communities, even within monogamous mating systems. In addition to that, I summarize the biological knowledge on two model species in subterranean mammal research, Ansell’s mole-rat and the giant mole-rat, in dedicated review articles.

In conclusion, these results significantly expand our knowledge on how African mole-rats communicate underground, how their sensory systems function, and which drivers underlie their social dynamics.

Das unterirdische Ökotop stellt Tiere vor einzigartige Herausforderungen hinsichtlich räumlicher Orientierung und Kommunikation. Es ist strukturell gleichförmig, dunkel und unterirdische Gangsysteme weisen eine ungewöhnliche Tunnel-Akustik auf. Diverse Linien grabender Säugetiere haben sich an diese Extrembedingungen angepasst, aber entscheidende Aspekte der Adaptation ihrer Sinnesorgane an das Leben unter der Erde bleiben rätselhaft. Am Beispiel von
Graumullen der Gattung Fukomys, sozialen afrikanischen Sandgräbern, beschäftigte ich mich in einer Reihe von Laborstudien mit verschiedenen Aspekten der Sinnesökologie, Kommunikation und Sozialität unterirdisch lebender Nagetiere, um diese Thematik eingehender zu beleuchten.
Zunächst untersuchte ich den Magnetsinn dieser Tiere, eine sensorische Modalität, die für die Navigation unter der Erde von entscheidender Bedeutung sein könnte. In zwei Serien von Verhaltensversuchen an enukleierten und unbehandelten Graumullen wurde untersucht, ob sich die bisher nicht lokalisierten Magnetrezeptoren, die auf das Magnetfeld der Erde reagieren, in den
Augen befinden. Die Ergebnisse zeigten, dass enukleierte Graumulle nicht in der Lage sind, sich anhand von magnetischen Stimuli zu orientieren, was auf einen augenbasierten Mechanismus der Magnetfeld-wahrnehmung hindeutet und es somit erlaubt, Forschungsansätze zur Identifikation der rätselhaften Magnetrezeptorzellen im Säugetierkörper zu präzisieren.
Zweitens studierte ich vergleichend die Hörempfindlichkeit von afrikanischen
Sandgräbern, die eine entwicklungsgeschichtlich alte Gruppe unterirdisch lebender Nagetiere darstellen, und von Coruros, einer entscheidend jüngeren Linie von subterranen Nagern, durch die Messung von akustisch evozierten Hirnstammpotentialen. Während die auditorische Sensitivität bei ersteren deutlich eingeschränkt war, vermittelte das Gehör der Coruros zwischen dem abgeleiteten Zustand der Sandgräber und der hohen Empfindlichkeit epigäischer Nagetiere.
Ein Vergleich dieser verschiedenen Gruppen deutet darauf hin, dass sowohl adaptive als auch degenerative Entwicklungen die Evolution des Gehörs von unterirdisch lebenden Nagetieren geprägt haben.
Drittens charakterisierte ich die perioralen Talgdrüsen von Graumullen, einen bei
subterranen Nagetieren bisher nicht untersuchten chemischen Kommunikationskanal. Unter Anwendung verschiedenster Methoden, darunter morphologische Beobachtungen, Verhaltensversuche und Gaschromatographie-gekoppelte Massenspektrometrie, konnte gezeigt werden, dass periorale Drüsen geschlechtsspezifische olfaktorische Signale erzeugen, die eine Reihe von
sozialen Verhaltensweisen modulieren könnten. Dies unterstreicht die Bedeutung von Gerüchen für die Kommunikation im unterirdischen Ökotop.
Viertens habe ich geschlechtsdimorphe Merkmale bei afrikanischen Sandgräbern,
schwerpunktmäßig bei Ansell-Graumullen, mittels geometrischer Morphometrie und phylo-genetischen Hauptachsen-Regressionsmodellen quantifiziert. Die Ergebnisse dieser Analysen lassen auf eine wichtige Rolle der intrasexuellen Konkurrenz zwischen Männchen bei diesen Nagetieren schließen, auch innerhalb monogamer Paarungssysteme.
Darüber hinaus fasse ich das biologische Wissen über zwei Modellarten in der Forschung an subterranen Säugetieren, den Ansell-Graumull und den Riesengraumull, in je einem eigenen Übersichtsartikel zusammen.
Abschließend lässt sich festhalten, dass diese Ergebnisse unser Wissen darüber, wie Graumulle und andere subterrane Nagetiere unter der Erde kommunizieren, wie ihre sensorischen Systeme funktionieren und welche Faktoren ihren sozialen Dynamiken zugrunde liegen, erheblich erweitern.

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