Effects of stream degradation and recovery on parasite communities : a multiple stressors approach
Freshwater ecosystems are among the most impacted ecosystems in the world, as they are particularly vulnerable to human activity and environmental changes. Impacts such as pollution, flow alteration, habitat destruction or degradation, and release of invasive species commonly result in biodiversity loss. A loss that is further exacerbated by climate change. Despite increased efforts to reverse biodiversity losses through ecosystem restoration, the success of such initiatives is often hampered by complex interactions between living organisms and their responses to anthropogenic stressors. In this context, understanding less investigated aspects, such as host-parasite interactions, is particularly relevant.
All parasites are dependent on their hosts, at least during selected phases of their ontogeny. Some parasites are generalists and exploit a broad range of hosts, while others are specialized for one or a few hosts. Heteroxenous parasites require multiple hosts to complete their life cycle, while monoxenous parasites need just one. Consequently, a reduction of host diversity and abundance caused by habitat degradation might trigger heteroxenous specialist parasite extinctions. On the other hand, monoxenous generalist parasites are more likely to persist in degraded environments due to simple life cycles and host plasticity and, hereafter, are more likely to be the first to colonize restored streams. However, their ability to colonize and disperse may vary between species and could be strongly influenced by the community of free-living species, including invasive ones. Likewise, the dispersal of free-living species may be modulated by parasites. Hence, ubiquitous parasites with either simple or complex life cycles and various host specialization degrees may reflect ecosystem degradation and recovery histories. However, inferring the impact of multiple stressors on host-parasite interactions is often hampered by the limited knowledge on parasites.
Within four chapters, this thesis aims to investigate the effects of stream degradation and restoration on parasites with different life cycles and various degrees of host specialization, host-parasite dispersal dynamics, and the impact of novel invasive species. Amphipods, being keystone species and abundant in a wide range of environments, were the primary focal hosts in the present investigations. Due to a low prevalence of macroparasites, the thesis focuses on microsporidians, a diverse, ubiquitous, and abundant but understudied group of microparasites.
In Chapter I, regional and continental-wide host specialization in microsporidians infecting amphipods was evaluated in relation to degraded and recovering habitats across the Boye and Kinzig catchments. The results of this chapter expand the current knowledge to 17 novel host-parasite interactions, suggesting that the microsporidian communities of amphipods in the two catchments consist mainly of generalist parasites. Host diversity and environmental parameters did not influence the persistence and dispersal of generalist microsporidians in environments that experienced anthropogenic disturbance. This finding indicates that the persistence and dispersal of generalist microsporidians might depend on more complex mechanisms such as the production of resistant spores, host switching, and host dispersal acting individually or conjointly.
In Chapter II, the role of microsporidians in modulating the downstream dispersal via drift of Gammarus pulex, was investigated in the Rotbach catchment. Three 72-hour drift experiments were conducted in October 2021, April, and July 2022. The results indicated that the prevalence and composition of ten microsporidians varied seasonally, diurnally, and between drifting and stationary specimens of G. pulex. For two microsporidians, the prevalence in drift samples was highest during daytime, suggesting changes in host phototaxis likely related to the parasite’s mode of transmission and organs or tissues infected. Hence, alterations in drifting behavior may have important implications for G. pulex population dynamics and microsporidians’ dispersal.
In Chapter III, the establishment of non-native microsporidians in degraded environments through releases of exotic hosts is exploratively assessed by screening a feral shrimp population of N. davidi inhabiting a stream (Finkelbach, Germany) shared with native amphipods. The molecular detection of Ecytonucleospora hepatopenaei, an ecologically and economically relevant parasite of tropical marine and brackish water origins, and an unknown microsporidian isolate constituted the first report of microsporidians in this host. The presence of non-native parasites raised concern about their pathogenicity and transmission potential to native crustacean species. Considering the ongoing range expansion of N. davidi from thermally polluted to colder water, further investigations were needed to confirm these findings and their implications.
In Chapter IV, the range expansion of feral N. davidi and possible spillover of host generalist microsporidians between native (amphipods, isopods) and invasive (N. davidi and Procambarus clarkii) crustaceans was assessed Europe-wide in areas impacted by different degrees of thermal and/or saline pollution and via an infection experiment. Three newly established N. davidi populations from thermally polluted waters in central Europe (Germany, Hungary, and Slovakia) were reported. The presence of the microsporidian parasite E.hepatopenaei in feral N.davidi populations across Europe was molecularly and histologically confirmed, and the list of microsporidians infecting this host was expanded from two to four. The transmission of the generalist parasite E.hepatopenaei from N. davidi to native amphipods and isopods did not occur under the tested experimental conditions. However, the first evidence of parasite spillover involving another microsporidian was observed in the field between N. davidi and the invasive crayfish P. clarkii. These findings suggest that introduced generalist parasites are likely to colonize novel degraded environments, which, coupled with an ongoing range expansion of N. davidi, may exacerbate the impact on native biota.
The chapters presented in this dissertation contribute to the general understanding of the impact of stream degradation and recovery on host-parasite dynamics. The detection of a vast number of host generalist parasites with seemingly simple life cycles indicates that the investigated environments, including those undergoing recovery, are still under the influence of multiple stressors. The obtained results highlight the importance of considering parasite traits such as host specialization, life cycle complexity, pathogenicity, and environmental resilience when investigating the impact of multiple stressors.Süßwasser-Ökosysteme gehören zu den am meisten belasteten Ökosystemen der Welt, da diese besonders anfällig für menschliche Aktivitäten und Umweltveränderungen sind. Stressoren wie Verschmutzung, Veränderung des Abflusses, Zerstörung oder Verschlechterung von Lebensräumen und die Freisetzung invasiver Arten führen meist zu einem Verlust der biologischen Vielfalt. Diese Tendenz wird durch den Klimawandel noch verstärkt. Trotz der Bemühungen, den Verlust der biologischen Vielfalt durch die Renaturierung von Ökosystemen rückgängig zu machen, wird der Erfolg solcher Initiativen häufig durch die komplexen Interaktionen zwischen lebenden Organismen und deren Reaktionen auf anthropogene Stressfaktoren beeinträchtigt. In diesem Kontext ist das Verständnis wenig erforschter Aspekte, wie z. B. Wirt-Parasit-Interaktionen, besonders wichtig.
Alle Parasiten sind von ihren Wirten abhängig, zumindest während bestimmter Phasen ihrer Ontogenese. Einige Parasiten sind Generalisten und nutzen ein breites Spektrum von Wirten,während andere auf eine oder wenige Wirtsarten spezialisiert sind. Heteroxene Parasiten benötigen mehrere Wirte, während monoxene Parasiten nur eine Wirtsart benötigen, um ihren Lebenszyklus zu vollenden. Daher könnte eine Verringerung der Wirtsvielfalt und -abundanz, die durch die Verschlechterung des Lebensraums verursacht wird, zum Aussterben heteroxener spezialisierter Parasiten führen. Andererseits ist es wahrscheinlicher, dass monoxene, generalistische Parasiten aufgrund ihrer einfachen Lebenszyklen und ihrer Wirtsplastizität in degradierten Umgebungen überleben können bzw. die ersten sein werden, die renaturierte Fließgewässer wiederbesiedeln.
hre Fähigkeit zur Besiedlung und Ausbreitung kann jedoch von Art zu Art variieren und kann stark von der Gemeinschaft freilebender Arten, auch invasiver Arten, beeinflusst werden. Ebenso kann die Ausbreitung freilebender Arten durch Parasiten beeinflusst werden. Daher können ubiquitäre Parasiten mit einfachen oder komplexen Lebenszyklen und verschiedenen Wirtsspezialisierungsgraden die Geschichte der Degradierung und Erholung von Ökosystemen reflektieren. Die Ableitung der Auswirkungen multipler Stressoren auf Wirt-Parasit-Interaktionen wird jedoch häufig durch das begrenzte Wissen über Parasiten erschwert.
In vier Kapiteln werden in dieser Arbeit die Auswirkungen der Degradierung und Renaturierung von Fließgewässern auf Parasiten mit unterschiedlichen Lebenszyklen und verschiedenen Graden der Wirtsspezialisierung in Zusammenhang mit der Ausbreitungsdynamik von Wirt und Parasit und den Auswirkungen neozoischer Arten untersucht. Amphipoden, die als Schlüsselarten in einer Vielzahl von Lebensräumen vorkommen, waren die wesentlichen Wirte in diesen Untersuchungen. Aufgrund der geringen Prävalenz von Makroparasiten liegt der Schwerpunkt der Arbeit auf Mikrosporidien, einer vielfältigen, ubiquitären und häufigen, aber wenig untersuchten Gruppe von Mikroparasiten.
In Kapitel I wurde die regionale und kontinentweite Wirtsspezialisierung von Mikrosporidien, die Amphipoden befallen, in Bezug auf degradierte und renaturierte Lebensräume in den Einzugsgebieten von Boye und Kinzig untersucht. Die Ergebnisse dieses Kapitels erweitern das derzeitige Wissen um 17 neue Wirt-Parasit Interaktionen und deuten darauf hin, dass die Mikrosporidiengemeinschaften von Amphipoden in den beiden Einzugsgebieten hauptsächlich aus generalistischen Parasiten bestehen. Wirtsdiversität und Umweltparameter hatten keinen Einfluss auf die Persistenz und Ausbreitung von generalistischen Mikrosporidien in Umgebungen, die anthropogenen Störungen ausgesetzt waren. Dies spricht dafür, dass die Persistenz und Ausbreitung von generalistischen Mikrosporidien von komplexeren Mechanismen wie der Produktion resistenter Sporen, dem Wirtswechsel und der Ausbreitung von Wirten, die individuell oder in Kombination wirken, abhängen könnte.
In Kapitel II wurde die Rolle von Mikrosporidien bei der Modulation der flussabwärts gerichteten Ausbreitung von Gammarus pulex durch Drift im Rotbach-Einzugsgebiet untersucht.
rei 72-Stunden-Driftversuche wurden im Oktober 2021, April und Juli 2022 durchgeführt. Die Ergebnisse zeigten, dass das Vorkommen und die Zusammensetzung von zehn Mikrosporidien saisonal, tageszeitlich und zwischen driftenden und stationären Exemplaren von G. pulex variierten. Bei zwei Mikrosporidien war die Prävalenz in Driftproben tagsüber am höchsten, was auf Veränderungen in der Phototaxis des Wirts hindeutet, die wahrscheinlich mit der Übertragungsweise des Parasiten und dem Infektionsort zusammenhängen. Veränderungen im Driftverhalten können daher wichtige Auswirkungen auf die Populationsdynamik von G. pulex und die Ausbreitung der Mikrosporidien haben.
In Kapitel III wurde die Etablierung nicht einheimischer Mikrosporidien in degradierten Ökosystemen durch die Freisetzung exotischer Wirte explorativ untersucht, indem eine verwilderte Garnelenpopulation von N. davidi in einem Bach (Finkelbach, Deutschland) untersucht wurde, den sie mit einheimischen Amphipoden teilt. Der molekulare Nachweis von Ecytonucleospora hepatopenaei, einem ökologisch und wirtschaftlich bedeutsamen Parasiten der ursprünglich aus tropischen Meer- und Brackwassersystemen stammt, sowie eines unbekannten Mikrosporidien-Isolats war der erste Bericht über Mikrosporidien in diesem Wirt. Das Vorhandensein nicht einheimischer Parasiten warf die Frage über deren Pathogenität und ihr Übertragungspotenzial auf einheimische Krebsarten auf. In Anbetracht der laufenden Ausbreitung von N. davidi von thermisch belasteten hin zu kälteren Gewässern sind weitere Untersuchungen erforderlich, um diese Ergebnisse und ihre Auswirkungen zu untermauern.
In Kapitel IV wurden die Ausbreitung von verwilderten N. davidi und ein möglicher Austausch von Mikrosporidien zwischen einheimischen (Amphipoden, Asseln) und invasiven (N.
avidi und Procambarus clarkii) Krebsarten europaweit in Gebieten mit unterschiedlichem Grad an thermischer Beeinflussung und/oder Salzbelastung sowie mittels eines Infektionsversuchs untersucht. Es wurden drei neu etablierte N. davidi Populationen aus thermisch belasteten Gewässern in Mitteleuropa (Deutschland, Ungarn und Slowakei) gefunden. Das Vorkommen von E. hepatopenaei in wilden N.davidi Populationen in ganz Europa wurde molekular und histologisch bestätigt, und die Liste der Mikrosporidien, die diesen Wirt infizieren, wurde von zwei auf vier erweitert. Die Übertragung des generalistischen Parasiten E. hepatopenaei von N. davidi auf einheimische Amphipoden und Asseln fand unter den gewählten experimentellen Bedingungen nicht statt. Der erste Nachweis einer Übertragung eines Mikrosporidiums wurde jedoch im Feld zwischen N. davidi und dem invasiven Flusskrebs P. clarkii beobachtet. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass eingeschleppte generalistische Parasiten wahrscheinlich neue, degradierte Lebensräume besiedeln, was in Verbindung mit der fortschreitenden Ausbreitung von N. davidi die Auswirkungen auf die einheimische Flora und Fauna verschlimmern könnte.
Die in dieser Dissertation vorgestellten Kapitel tragen zum allgemeinen Verständnis der Auswirkungen von Flussdegradation und Renaturierung auf die Wirt-Parasit-Dynamik bei. Der Nachweis einer großen Anzahl von Parasiten mit scheinbar einfachen Lebenszyklen zeigt, dass die untersuchten Fließgewässer, inklusive derer, die sich in einem Erholungsprozess befinden, immer noch unter dem Einfluss multipler Stressoren stehen. Die Ergebnisse zeigen, wie wichtig die Berücksichtigung von Parasitenmerkmalen wie Wirtsspezialisierung, Komplexität des Lebenszyklus, Pathogenität und Umweltresistenz bei der Untersuchung der Auswirkungen von multiplen Stressoren sind.
Preview
Cite
Rights
Use and reproduction:
This work may be used under aCreative Commons Attribution 4.0 License (CC BY 4.0)
.