Effects of stream degradation and recovery on parasite communities : a multiple stressors approach

Freshwater ecosystems are among the most impacted ecosystems in the world, as they are particularly vulnerable to human activity and environmental changes. Impacts such as pollution, flow alteration, habitat destruction or degradation, and release of invasive species commonly result in biodiversity loss. A loss that is further exacerbated by climate change. Despite increased efforts to reverse biodiversity losses through ecosystem restoration, the success of such initiatives is often hampered by complex interactions between living organisms and their responses to anthropogenic stressors. In this context, understanding less investigated aspects, such as host-parasite interactions, is particularly relevant.

All parasites are dependent on their hosts, at least during selected phases of their ontogeny. Some parasites are generalists and exploit a broad range of hosts, while others are specialized for one or a few hosts. Heteroxenous parasites require multiple hosts to complete their life cycle, while monoxenous parasites need just one. Consequently, a reduction of host diversity and abundance caused by habitat degradation might trigger heteroxenous specialist parasite extinctions. On the other hand, monoxenous generalist parasites are more likely to persist in degraded environments due to simple life cycles and host plasticity and, hereafter, are more likely to be the first to colonize restored streams. However, their ability to colonize and disperse may vary between species and could be strongly influenced by the community of free-living species, including invasive ones. Likewise, the dispersal of free-living species may be modulated by parasites. Hence, ubiquitous parasites with either simple or complex life cycles and various host specialization degrees may reflect ecosystem degradation and recovery histories. However, inferring the impact of multiple stressors on host-parasite interactions is often hampered by the limited knowledge on parasites.

Within four chapters, this thesis aims to investigate the effects of stream degradation and restoration on parasites with different life cycles and various degrees of host specialization, host-parasite dispersal dynamics, and the impact of novel invasive species. Amphipods, being keystone species and abundant in a wide range of environments, were the primary focal hosts in the present investigations. Due to a low prevalence of macroparasites, the thesis focuses on microsporidians, a diverse, ubiquitous, and abundant but understudied group of microparasites.

In Chapter I, regional and continental-wide host specialization in microsporidians infecting amphipods was evaluated in relation to degraded and recovering habitats across the Boye and Kinzig catchments. The results of this chapter expand the current knowledge to 17 novel host-parasite interactions, suggesting that the microsporidian communities of amphipods in the two catchments consist mainly of generalist parasites. Host diversity and environmental parameters did not influence the persistence and dispersal of generalist microsporidians in environments that experienced anthropogenic disturbance. This finding indicates that the persistence and dispersal of generalist microsporidians might depend on more complex mechanisms such as the production of resistant spores, host switching, and host dispersal acting individually or conjointly.

In Chapter II, the role of microsporidians in modulating the downstream dispersal via drift of Gammarus pulex, was investigated in the Rotbach catchment. Three 72-hour drift experiments were conducted in October 2021, April, and July 2022. The results indicated that the prevalence and composition of ten microsporidians varied seasonally, diurnally, and between drifting and stationary specimens of G. pulex. For two microsporidians, the prevalence in drift samples was highest during daytime, suggesting changes in host phototaxis likely related to the parasite’s mode of transmission and organs or tissues infected. Hence, alterations in drifting behavior may have important implications for G. pulex population dynamics and microsporidians’ dispersal.

In Chapter III, the establishment of non-native microsporidians in degraded environments through releases of exotic hosts is exploratively assessed by screening a feral shrimp population of  N. davidi inhabiting a stream (Finkelbach, Germany) shared with native amphipods. The molecular detection of Ecytonucleospora hepatopenaei, an ecologically and economically relevant parasite of tropical marine and brackish water origins, and an unknown microsporidian isolate constituted the first report of microsporidians in this host. The presence of non-native parasites raised concern about their pathogenicity and transmission potential to native crustacean species. Considering the ongoing range expansion of N. davidi from thermally polluted to colder water, further investigations were needed to confirm these findings and their implications.

In Chapter IV, the range expansion of feral N. davidi and possible spillover of host generalist microsporidians between native (amphipods, isopods) and invasive (N. davidi and Procambarus clarkii) crustaceans was assessed Europe-wide in areas impacted by different degrees of thermal and/or saline pollution and via an infection experiment. Three newly established N. davidi populations from thermally polluted waters in central Europe (Germany, Hungary, and Slovakia) were reported. The presence of the microsporidian parasite E.hepatopenaei in feral N.davidi populations across Europe was molecularly and histologically confirmed, and the list of microsporidians infecting this host was expanded from two to four. The transmission of the generalist parasite E.hepatopenaei from N. davidi to native amphipods and isopods did not occur under the tested experimental conditions. However, the first evidence of parasite spillover involving another microsporidian was observed in the field between N. davidi and the invasive crayfish P. clarkii. These findings suggest that introduced generalist parasites are likely to colonize novel degraded environments, which, coupled with an ongoing range expansion of N. davidi, may exacerbate the impact on native biota.

The chapters presented in this dissertation contribute to the general understanding of the impact of stream degradation and recovery on host-parasite dynamics. The detection of a vast number of host generalist parasites with seemingly simple life cycles indicates that the investigated environments, including those undergoing recovery, are still under the influence of multiple stressors. The obtained results highlight the importance of considering parasite traits such as host specialization, life cycle complexity, pathogenicity, and environmental resilience when investigating the impact of multiple stressors.
Summary (German)
Süßwasser-Ökosysteme  gehören  zu  den  am  meisten  belasteten  Ökosystemen  der  Welt,  da  diese besonders  anfällig  für  menschliche  Aktivitäten  und  Umweltveränderungen  sind.  Stressoren  wie Verschmutzung,  Veränderung  des  Abflusses,  Zerstörung  oder  Verschlechterung  von Lebensräumen und die Freisetzung invasiver Arten führen meist zu einem Verlust der biologischen Vielfalt. Diese Tendenz wird durch den Klimawandel noch verstärkt. Trotz der Bemühungen, den Verlust  der  biologischen  Vielfalt  durch  die  Renaturierung  von  Ökosystemen  rückgängig  zu machen, wird der Erfolg solcher  Initiativen häufig durch die komplexen  Interaktionen zwischen lebenden  Organismen  und  deren  Reaktionen  auf  anthropogene  Stressfaktoren  beeinträchtigt.  In diesem  Kontext  ist  das  Verständnis  wenig  erforschter  Aspekte,  wie  z.  B.  Wirt-Parasit-Interaktionen, besonders wichtig.
 Alle Parasiten sind von ihren Wirten abhängig, zumindest während bestimmter Phasen ihrer Ontogenese.  Einige  Parasiten  sind  Generalisten  und  nutzen  ein  breites  Spektrum  von  Wirten,während andere auf eine oder wenige Wirtsarten spezialisiert sind. Heteroxene Parasiten benötigen mehrere Wirte, während monoxene Parasiten nur eine Wirtsart benötigen, um ihren Lebenszyklus zu  vollenden.  Daher  könnte  eine  Verringerung  der  Wirtsvielfalt  und  -abundanz,  die  durch  die Verschlechterung  des  Lebensraums  verursacht  wird,  zum  Aussterben  heteroxener  spezialisierter Parasiten führen.  Andererseits ist es wahrscheinlicher, dass monoxene, generalistische Parasiten aufgrund  ihrer  einfachen  Lebenszyklen  und  ihrer  Wirtsplastizität  in  degradierten  Umgebungen überleben  können  bzw.  die  ersten  sein  werden,  die  renaturierte  Fließgewässer  wiederbesiedeln.
hre  Fähigkeit  zur  Besiedlung  und  Ausbreitung  kann  jedoch  von  Art  zu  Art  variieren  und  kann stark von der Gemeinschaft freilebender Arten, auch invasiver Arten, beeinflusst werden. Ebenso kann  die  Ausbreitung  freilebender  Arten  durch  Parasiten  beeinflusst  werden.  Daher  können ubiquitäre  Parasiten  mit  einfachen  oder  komplexen  Lebenszyklen  und  verschiedenen Wirtsspezialisierungsgraden  die  Geschichte  der  Degradierung  und  Erholung  von  Ökosystemen reflektieren. Die Ableitung der Auswirkungen multipler Stressoren auf Wirt-Parasit-Interaktionen wird jedoch häufig durch das begrenzte Wissen über Parasiten erschwert.
 In  vier  Kapiteln  werden  in  dieser  Arbeit  die  Auswirkungen  der  Degradierung  und Renaturierung  von  Fließgewässern  auf  Parasiten  mit  unterschiedlichen  Lebenszyklen  und verschiedenen Graden der Wirtsspezialisierung in Zusammenhang mit der Ausbreitungsdynamik von Wirt und Parasit und den Auswirkungen neozoischer Arten untersucht. Amphipoden, die als Schlüsselarten in einer Vielzahl von Lebensräumen vorkommen, waren die wesentlichen Wirte in diesen  Untersuchungen.  Aufgrund  der  geringen  Prävalenz  von  Makroparasiten  liegt  der Schwerpunkt  der  Arbeit  auf  Mikrosporidien,  einer  vielfältigen,  ubiquitären und  häufigen,  aber wenig untersuchten Gruppe von Mikroparasiten.
 In  Kapitel  I  wurde  die  regionale  und  kontinentweite  Wirtsspezialisierung  von Mikrosporidien, die Amphipoden befallen, in Bezug auf degradierte und renaturierte Lebensräume in den Einzugsgebieten von Boye und Kinzig untersucht. Die Ergebnisse dieses Kapitels erweitern das  derzeitige  Wissen  um  17  neue  Wirt-Parasit  Interaktionen  und  deuten  darauf  hin,  dass  die Mikrosporidiengemeinschaften von Amphipoden in den beiden Einzugsgebieten hauptsächlich aus generalistischen Parasiten bestehen. Wirtsdiversität und Umweltparameter hatten keinen Einfluss auf  die  Persistenz  und  Ausbreitung  von  generalistischen  Mikrosporidien  in  Umgebungen,  die anthropogenen  Störungen  ausgesetzt  waren.  Dies  spricht  dafür,  dass  die  Persistenz  und Ausbreitung  von  generalistischen  Mikrosporidien  von  komplexeren  Mechanismen  wie  der Produktion resistenter Sporen, dem Wirtswechsel und der Ausbreitung von Wirten, die individuell oder in Kombination wirken, abhängen könnte.
 In  Kapitel  II  wurde  die  Rolle  von  Mikrosporidien  bei  der  Modulation  der  flussabwärts gerichteten Ausbreitung von Gammarus pulex durch Drift im Rotbach-Einzugsgebiet untersucht.
rei 72-Stunden-Driftversuche wurden im Oktober 2021, April und Juli 2022 durchgeführt. Die Ergebnisse  zeigten,  dass  das  Vorkommen  und  die  Zusammensetzung  von  zehn  Mikrosporidien saisonal,  tageszeitlich  und  zwischen  driftenden  und  stationären  Exemplaren  von G.  pulex variierten. Bei zwei Mikrosporidien war die Prävalenz in Driftproben tagsüber am höchsten, was auf  Veränderungen  in  der  Phototaxis  des  Wirts  hindeutet,  die  wahrscheinlich  mit  der Übertragungsweise  des  Parasiten  und  dem  Infektionsort  zusammenhängen.  Veränderungen  im Driftverhalten können daher wichtige Auswirkungen auf die Populationsdynamik von G. pulex und die Ausbreitung der Mikrosporidien haben.
 In  Kapitel  III  wurde  die  Etablierung  nicht  einheimischer  Mikrosporidien  in  degradierten Ökosystemen durch die Freisetzung exotischer Wirte explorativ untersucht, indem eine verwilderte Garnelenpopulation von N. davidi in einem Bach (Finkelbach, Deutschland) untersucht wurde, den sie  mit  einheimischen  Amphipoden  teilt.  Der  molekulare  Nachweis  von Ecytonucleospora hepatopenaei,  einem  ökologisch  und  wirtschaftlich  bedeutsamen  Parasiten  der  ursprünglich  aus tropischen  Meer-  und  Brackwassersystemen  stammt,  sowie  eines  unbekannten  Mikrosporidien-Isolats  war  der  erste  Bericht  über  Mikrosporidien  in  diesem  Wirt.  Das  Vorhandensein  nicht einheimischer Parasiten warf die Frage über deren Pathogenität und ihr Übertragungspotenzial auf einheimische  Krebsarten  auf.  In  Anbetracht  der  laufenden  Ausbreitung  von N.  davidi von thermisch  belasteten  hin  zu  kälteren  Gewässern  sind  weitere  Untersuchungen  erforderlich,  um diese Ergebnisse und ihre Auswirkungen zu untermauern.
 In  Kapitel  IV  wurden  die  Ausbreitung  von  verwilderten N.  davidi und  ein  möglicher Austausch von Mikrosporidien zwischen einheimischen (Amphipoden, Asseln) und invasiven (N.
avidi und Procambarus clarkii) Krebsarten europaweit in Gebieten mit unterschiedlichem Grad an  thermischer  Beeinflussung  und/oder  Salzbelastung  sowie  mittels  eines  Infektionsversuchs untersucht.  Es  wurden  drei  neu  etablierte N.  davidi Populationen  aus  thermisch  belasteten Gewässern in Mitteleuropa (Deutschland, Ungarn und Slowakei) gefunden. Das Vorkommen von E. hepatopenaei in wilden N.davidi Populationen in ganz Europa wurde molekular und histologisch bestätigt, und die Liste der Mikrosporidien, die diesen Wirt infizieren, wurde von  zwei auf vier erweitert.  Die  Übertragung  des  generalistischen  Parasiten E.  hepatopenaei von N.  davidi auf einheimische  Amphipoden  und  Asseln  fand  unter  den  gewählten  experimentellen  Bedingungen nicht statt. Der erste Nachweis einer Übertragung eines Mikrosporidiums wurde jedoch im Feld zwischen N. davidi und dem invasiven Flusskrebs P. clarkii beobachtet. Diese Ergebnisse deuten darauf  hin,  dass  eingeschleppte  generalistische  Parasiten  wahrscheinlich  neue,  degradierte Lebensräume  besiedeln,  was  in  Verbindung  mit der  fortschreitenden  Ausbreitung  von N.  davidi die Auswirkungen auf die einheimische Flora und Fauna verschlimmern könnte.
 Die  in  dieser  Dissertation  vorgestellten  Kapitel  tragen  zum  allgemeinen  Verständnis  der Auswirkungen  von  Flussdegradation  und  Renaturierung  auf  die  Wirt-Parasit-Dynamik  bei.  Der Nachweis einer großen Anzahl von Parasiten mit scheinbar einfachen Lebenszyklen zeigt, dass die untersuchten Fließgewässer, inklusive derer, die sich in einem Erholungsprozess befinden, immer noch  unter  dem  Einfluss  multipler  Stressoren  stehen.  Die  Ergebnisse  zeigen,  wie  wichtig  die Berücksichtigung  von  Parasitenmerkmalen  wie  Wirtsspezialisierung,  Komplexität  des Lebenszyklus,  Pathogenität  und  Umweltresistenz  bei  der  Untersuchung  der  Auswirkungen  von multiplen Stressoren sind.



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