Parasites in a warming sea : the performance of trematodes and their ectothermic hosts under thermal stress

Since the start of the industrial revolution, CO2 emissions have dramatically increased and provoked unusual warming of the Earth (Summerhayes and Zalasiewicz 2018). The Baltic Sea coast, for instance, experiences warming of surface water approximately three times faster than the global average (Reusch et al. 2018). When combined with recurring heatwaves, such temperature regimes may reach unbearable levels for the organisms that inhabit them (Takolander et al. 2017). Ectotherms are particularly vulnerable to global warming because their physiological rates are at the whim of the surrounding water temperature (Somero 2002, Paaijmans et al. 2013). Although the thermal limits and performance of many aquatic ectotherms have been described (Sunday et al. 2012, Wahl et al. 2019), parasites are often neglected in such assessments. Understanding the fate of parasites in the face of global warming is critical, given their ubiquity and the essential roles they play in nature. These roles include modulating population and community structures, food webs, ecosystem energetics, and ecotoxicological dynamics (Bauer et al. 2000, Dunn and Smith 2001, Wood et al. 2007, Benesh et al. 2008, Hechinger et al. 2008, Kuris et al. 2008, Dunne et al. 2013, Nachev et al. 2013, Sures et al. 2017a, Vivas Muñoz et al. 2021). Trematode parasites are particularly vulnerable to global warming due to their complex life cycle, which includes at least one ectotherm as a host (Galaktionov and Dobrovolskij 2003). These hosts include important grazers in marine ecosystems, such as the gastropod Littorina littorea and the amphipod Gammarus locusta as first and second intermediate hosts, respectively. The survival and feeding rates of these grazers can be affected by temperature and parasitism (Larsen and Mouritsen 2009). Hence, temperature and parasitism combined could have indirect consequences for competing algae, such as the Baltic native Fucus vesiculosus and the invasive alga Gracilaria vermiculophylla. Since algae and their associated organisms are essential for the healthy functioning of marine benthic communities, parasitism should be regarded as an important modulator of the effects of global warming on food webs.

Within three chapters, this thesis aimed to understand the effect of warming on trematode parasites and the combined effect of warming and parasitism on the survival, feeding, and biochemical condition of their ectothermic hosts (i.e., second intermediate hosts). To fulfill this aim, two species of trematodes, Himasthla elongata and Podocotyle atomon, and their intermediate hosts from the Baltic Sea were used as study subjects. In Chapter I, the thermal profile of H. elongata parasitizing widespread and ecologically relevant ectotherms (i.e., L. littorea and Mytilus edulis) was evaluated. The results from this chapter suggest that trematode infection made the gastropod more vulnerable to temperatures corresponding to warm summer events in the area (i.e., 22 °C). The optimal temperature for cercarial emergence (i.e., the emergence of infective freeliving larval stages) and infectivity was 22 °C. However, this temperature induced a shorter cercarial survival time and a shorter window for successful mussel infection. After accounting for the temperature-specific gastropod and cercariae survival, we derived that warming negatively impacts trematode transmission to the bivalve host. The results imply that gastropod and cercariae mortality will limit the ability of trematodes to thrive in a warming ocean as a trade-off for the increased emergence and infectivity. In Chapter II, the role of H. elongata on the physiological response of its first intermediate host (i.e., L. littorea) to temperature and its potential relevance in modulating the competition between a native and an invasive alga (i.e., F. vesiculosus and G. vermiculophylla, respectively) to the Baltic Sea was evaluated. In the gastropod, trematode infection increased feces production (i.e., as a proxy for grazing), decreased glycogen concentrations, and increased lipid concentrations. Warming significantly affected glycogen and lipid concentrations, with glycogen peaking at 16 °C and lipids peaking at 22 °C. Infected snails fed more than uninfected snails, while L. littorea fed more on the invasive algae than the native one, indicating parasitism as an important indirect modulator of the interaction between these algae. The changes in the gastropod's biochemical condition indicate that thermal stress caused the mobilization of energy reserves, implying that compensatory metabolism may have begun. Finally, the decrease in glycogen in infected snails compared to uninfected snails may make them more susceptible to thermal stress.

Lastly, in Chapter III, the physiological implications of P. atomon infection on the thermal response of its second intermediate host G. locusta were examined. The survival of gammarids was not significantly affected by trematode infection. Although the difference was statistically insignificant, infected gammarids shred more in colder temperatures than uninfected gammarids. Phenoloxidase activity increased at the lowest and higher temperatures (16 and 18 °C), especially in uninfected females at 18 °C. Catalase activity increased at warmer temperatures for infected males and uninfected females. An increase in the activity of this enzyme at colder temperatures occurred only for infected females. Infection decreased lipid content in gammarids by 14%. Infected males had significantly less glycogen than uninfected, while infected females showed the opposite trend. Results highlight the relevance of parasites and host sex in organismal homeostasis upon thermal stress and provide valuable insights into the stability of the population of a widespread amphipod upon rising temperatures. The results obtained in these studies clearly highlight the importance of considering the host’s performance when attempting to understand the fate of trematodes in a warming sea. The first intermediate host was more sensitive to infection in terms of survival and feeding than the second intermediate host. Accordingly, among trematode larval stages, rediae are expected to have a higher virulence than metacercariae (Galaktionov and Dobrovolskij 2003). Rediae are found in the first intermediate host and actively feed on the host’s tissue, while metacercariae, found mainly in the second intermediate hosts, are semi-dormant stages with reduced need for resource consumption (Galaktionov and Dobrovolskij 2003). Moreover, the infection intensity of metacercariae in gammarids (77% of the infections harboring 1-2 cysts per host) is much lower than H. elongata redial infections, which generally cover and replace the whole gonadal tissue of the gastropod. In conclusion, evidence is still insufficient to draw generalizations about the fate of parasites in a warming sea due to the diversity of parasites and hosts. It could be argued that the emergence and infectivity of active-swimming cercariae, such as those of H. elongata, are enhanced under warm conditions. However, the increased pathology on the first intermediate host and the heat-induced acceleration of cercarial mortality impede trematodes from thriving in a warming ocean. Moreover, trematodes not only cause the death of their gastropod host under thermal stress, but they also alter the hosts’ energy reserves, thereby jeopardizing the ability of ectotherms to compensate metabolically under thermal stress. As trematodes affect the biochemical state of the host, they also induce the gastropod to consume more food to compensate for the energy the parasite has hijacked. This can imply ecological consequences because the trematode may interfere with the gastropod's ability to modulate the interaction between native and invasive algae species. In the literature, however, the direction of the effect on the feeding behavior of the host is inconsistent, suggesting that results are context-dependent; thus, additional research is required in this area. Podocotyle atomon did not significantly affect the thermal performance of the host in terms of survival and feeding behavior, but it did affect the amphipod's biochemical response to temperature. Although some studies suggest that metacercarial infections in amphipods are highly virulent, the published research has focused on a limited number of populations and parasite-host combinations. Hence, it is essential to conduct additional research on the effect of trematodes on the performance of amphipod hosts, considering various ecoregions and host-parasite systems. The chapters of this dissertation contribute to the general understanding of the effects of global change on host-parasite dynamics. As shown in the preceding chapters, parasites can influence the response of individuals (i.e., hosts) to global warming by benefiting some and harming others. To avoid making incorrect assumptions about the magnitude and direction of global warming effects on coastal systems, parasites must be considered when forecasting these effects.

Seit Beginn der industriellen Revolution haben die CO2-Emissionen dramatisch zugenommen und eine ungewöhnlich schnelle Erwärmung der Erde hervorgerufen (Summerhayes und Zalasiewicz, 2018). An der Ostseeküste zum Beispiel erwärmt sich das Oberflächenwasser etwa dreimal schneller als im globalen Durchschnitt (Reusch et al., 2018). In Kombination mit wiederkehrenden Hitzewellen können solche Temperaturregime für die Organismen, die sie bewohnen, unerträgliche Werte erreichen (Takolander et al., 2017). Ektotherme Organismen sind besonders anfällig für globale Erwärmung, da ihr Stoffwechsel von der Temperatur des umgebenden Wassers abhängt (Somero, 2002; Paaijmans et al., 2013). Obwohl die thermische Leistung vieler aquatischer Ektothermen bereits beschrieben wurde (Sunday et al., 2012; Wahl et al., 2019), werden Parasiten bei solchen Bewertungen oft vernachlässigt.

Angesichts ihres ubiquitären Vorkommens und ihrer wichtigen Rollen und Funktionen in Ökosystemen ist ein Verständnis des Schicksals von Parasiten angesichts der globalen Erwärmung von entscheidender Bedeutung. Zu diesen Funktionen gehört die Regulation von Populations- und Gemeinschaftsstrukturen, Nahrungsnetzen, Energieflüssen in Ökosystemen und ökotoxikologischer Dynamiken (Bauer et al. 2000, Dunn and Smith 2001, Wood et al. 2007, Benesh et al. 2008, Hechinger et al. 2008, Kuris et al. 2008, Dunne et al. 2013, Nachev et al. 2013, Sures et al. 2017, Vivas Muñoz et al. 2021). Trematoden sind aufgrund ihres komplexen Lebenszyklus, der mindestens einen Ektothermen als Wirt umfasst, besonders anfällig für die Folgen der globalen Erwärmung (Galaktionov und Dobrovolskij, 2003). Zu den ektothermen Wirten gehören wichtige Weidegänger in marinen Systemen, wie die Schnecke Littorina littorea (als erster Zwischenwirt) und der Amphipode Gammarus locusta (als zweiter Zwischenwirt). In Anbetracht der Tatsache, dass sowohl Parasitismus als auch Temperatur die Überlebens- und Fraßraten von Weidegängern beeinflussen können (Larsen und Mouritsen, 2009), könnten Parasitismus und Temperatur in Kombination indirekte Folgen für konkurrierende Algen, wie die in der Ostsee heimische Fucus vesiculosus und die invasive Alge Gracilaria vermiculophylla haben. Daher ist es wichtig, den Parasitismus als einen bedeutenden Modulator der Auswirkungen der globalen Erwärmung sowohl für die Wirte als auch für andere Arten zu betrachten, die durch Nahrungsnetze miteinander verbunden sind (wie z. B. Algen) und die für das gesunde Funktionieren mariner benthischer Gemeinschaften von wesentlicher Bedeutung sind.

In den drei Kapiteln dieser Dissertation wurden daher die Auswirkungen der Erwärmung auf Trematoden sowie die kombinierten Auswirkungen von Erwärmung und Parasitismus auf das Überleben, die Ernährung und den biochemischen Zustand ihrer ektothermen Wirte (d. h. der zweiten Zwischenwirte) untersucht. Dazu wurden die zwei Trematodenarten Himasthla elongata und Podocotyle atomon und ihre Zwischenwirte aus der Ostsee als Studienobjekte verwendet.

In Kapitel I wurde das thermische Profil des Trematoden H. elongata, der weit verbreitete und ökologisch relevante ektotherme Oraganismen (d. h. L. littorea und Mytilus edulis) parasitiert, bewertet. Die Ergebnisse dieses Kapitels deuten darauf hin, dass eine Trematodeninfektion die Schnecke anfälliger für Temperaturen macht, die den warmen Sommern in dem Gebiet entsprechen (d. h. 22 °C). Die optimale Temperatur für das Ausscheiden der Zerkarien und die Infektiosität lag bei 22 °C, während bei dieser Temperatur eine kürzere Überlebenszeit der Zerkarien und ein kürzeres Zeitfenster für eine erfolgreiche Infektion der Muscheln festgestellt wurde. Unter Berücksichtigung der temperaturspezifischen Überlebensrate der Schnecken sowie der Ausscheidung und Infektiosität der Zerkarien ergaben sich insgesamt negative Auswirkungen der Erwärmung für die Übertragung von Trematoden auf den Muschelwirt. In Anbetracht des Szenarios eines sich erwärmenden Ozeans legen die Ergebnisse nahe, dass die Sterblichkeitsrate der Gastropoden und Zerkarien sowie die Infektiosität der Trematoden, als Gegenleistung für erhöhte Ausscheidungsraten, einschränken wird.

In Kapitel II wurde die Rolle des Trematoden H. elongata bei der physiologischen Reaktion seines ersten Zwischenwirts (L. littorea) auf Temperaturveränderungen und seine potenzielle Bedeutung bei der Regulierung der Konkurrenz zwischen einer einheimischen und einer invasiven Alge (F. vesiculosus bzw. G. vermiculophylla) in der Ostsee untersucht. Bei den Gastropoden führte die Trematodeninfektion zu einer erhöhten Kotproduktion (stellvertretend für die Fraßrate), zu einem Rückgang der Glykogenkonzentration und zu einer Erhöhung der Lipidkonzentration. Die Erwärmung wirkte sich erheblich auf die Glykogen- und Lipidkonzentrationen aus, wobei die Glykogenkonzentration bei 16 °C und die Lipidkonzentration bei 22 °C ihren Höhepunkt erreichte. Infizierte Schnecken fraßen mehr als nicht infizierte Schnecken, während L. littorea sich mehr von der invasiven als von der einheimischen Alge ernährte, was auf Parasitismus als wichtigen indirekten Modulator der Interaktion zwischen diesen Algen hinweist. Die Veränderungen des biochemischen Zustands der Schnecke deuten darauf hin, dass der thermische Stress die Mobilisierung von Energiereserven verursacht, was möglicherweise auf das Einsetzen des kompensatorischen Stoffwechsels hindeuten könnte. Schlussendlich könnte der Rückgang des Glykogens in infizierten Schnecken im Vergleich zu nicht infizierten Schnecken sie anfälliger für thermischen Stress machen.

In Kapitel III wurden die physiologischen Auswirkungen einer Infektion mit P. atomon auf die Reaktion seines zweiten Zwischenwirts, G. locusta, auf verschiedene Temperaturregime untersucht. Das Überleben der Gammariden wurde durch die Trematodeninfektion nicht signifikant beeinträchtigt. Obwohl der Unterschied statistisch unbedeutend war, fraßen infizierte Gammariden bei kälteren Temperaturen mehr als nicht infizierte Gammariden. Die Phenoloxidase-Aktivität nahm bei den niedrigsten und höchsten Temperaturen (16 und 18 °C) zu, insbesondere bei nicht infizierten Weibchen bei 18 °C. Die Katalaseaktivität nahm bei höheren Temperaturen bei infizierten Männchen und nicht infizierten Weibchen zu, wohingegen ein Anstieg der Aktivität dieses Enzyms bei niedrigen Temperaturen nur bei den infizierten Weibchen auftrat. Die Infektion verringerte den Lipidgehalt der Gammariden um 14%, wobei infizierte Männchen deutlich weniger Glykogen aufwiesen als nicht infizierte, während bei den infizierten Weibchen der umgekehrte Trend zu beobachten war.

Die Ergebnisse unterstreichen die Bedeutung von Parasiten und Wirtsgeschlecht für die Homöostase des Organismus bei thermischem Stress und liefern nützliche Erkenntnisse über die Stabilität des Organismus eines weit verbreiteten Amphipoden in einem sich erwärmenden Meer. Die Ergebnisse dieser Studien machen deutlich, wie wichtig es ist, den Beitrag des Wirts zu berücksichtigen, wenn man versucht, das Schicksal von Trematoden in einem sich erwärmenden Meer zu verstehen. Der erste Zwischenwirt war in Bezug auf Überleben und Nahrungsaufnahme empfindlicher gegenüber einer Infektion als der zweite Zwischenwirt. Dies entspricht den Erwartungen, da man davon ausgeht, dass Redien eine höhere Virulenz aufweisen als Metazerkarien (Galaktionov und Dobrovolskij, 2003). Redien ernähren sich aktiv vom Gewebe des Wirts, wohingegen Metazerkarien halbruhende Stadien sind und entsprechend weniger Ressourcen des Wirts verbrauchen als Redien (Galaktionov und Dobrovolskij, 2003). Darüber hinaus ist die Infektionsintensität von Metazerkarien bei Gammariden (77% der Infektionen mit 1-2 Zysten pro Wirt) viel geringer als bei Redieninfektionen von H. elongata, die normalerweise das gesamte Gonadengewebe der Gastropoden sukzessive ersetzen.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die Erkenntnisse noch nicht ausreichen, um aufgrund der Vielfältigkeit der Parasiten und Wirte eine allgemeine Schlussfolgerung über das Schicksal der Parasiten in einem sich erwärmenden Meer zu ziehen. Es könnte jedoch argumentiert werden, dass das Auftreten und die Infektiosität von aktiv schwimmenden Zerkarien, wie die von H. elongata, unter warmen Bedingungen verstärkt werden. Die erhöhte Pathologie des ersten Zwischenwirts und die hitzebedingte Beschleunigung der Zerkariensterblichkeit verhindern jedoch, dass Trematoden in einem sich erwärmenden Ozean übermäßig gedeihen. Darüber hinaus erhöhen Trematodeninfektionen unter Wärmestress nicht nur die Sterblichkeit ihrer Gastropoden-Wirte, sondern verändern auch die Energiereserven des Wirts und gefährden damit die Fähigkeit der Ektothermen, diesen thermischen Stress metabolisch auszugleichen. Da Trematoden den biochemischen Zustand des Wirts verändern, veranlassen sie die Schnecke ebenfalls dazu, mehr Nahrung zu sich zu nehmen, um die vom Parasiten verwendete Energie zu kompensieren. Dies kann ökologische Folgen haben, da durch die Trematodeninfektion die Fähigkeit der Schnecke beeinträchtigen werden kann, die Interaktion zwischen einheimischen und invasiven Algenarten zu regulieren. In der Literatur ist die Richtung der Auswirkung auf das Fressverhalten des Wirts jedoch uneinheitlich, was darauf hindeutet, dass die Ergebnisse kontextabhängig sind; daher sind weitere Forschungen in diesem Bereich erforderlich. Eine Infektion mit P. atomon hatte keinen signifikanten Einfluss auf die thermische Leistung des Wirts in Bezug auf Überleben und Fressverhalten, aber es beeinflusste die biochemische Reaktion des Amphipoden auf Temperaturveränderungen. Obwohl einige Studien darauf hindeuten, dass Metazerkarien bei Amphipoden hochgradig virulent sind, haben sich die veröffentlichten Untersuchungen auf eine begrenzte Anzahl von Populationen und Parasit-Wirt-Kombinationen konzentriert. Daher ist es unerlässlich, die Auswirkungen von Trematoden auf die Performanz von Amphipodenwirten unter Berücksichtigung verschiedener Ökoregionen und Wirt-Parasit-Systeme weiter zu erforschen. Diese Dissertation ist daher ein Beitrag zum allgemeinen Verständnis der Auswirkungen des globalen Wandels auf die Wirts-Parasiten-Dynamik. Wie in den drei Kapiteln dieser Arbeit im Detail gezeigt wird, können Parasiten die Reaktion von Individuen (d. h. von Wirten) auf den globalen Wandel auf komplexe Art und Weise beeinflussen, indem sie beispielsweise manchen Organismen nützen und anderen schaden. Um falsche Annahmen über das Ausmaß und die Richtung der Auswirkungen der globalen Erwärmung auf marine Küstensysteme zu vermeiden, müssen Parasiten zukünftig bei der Vorhersage dieser Auswirkungen berücksichtigt werden.


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