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The impact of water temperature on the transmission of aquatic parasites

Dangel, Daniel

The present study evaluated and compared the response of benthic macroinvertebrate, fish and parasite communities to changes in water temperature across two mid-sized mountain rivers in the south-eastern part of the German federal state North Rhine-Westphalia (NRW). In 2009 and 2010, the two rivers Ruhr and Lenne have been investigated at comparable river sections up- and downstream of thermal pollution by cold hypolimnetic water from reservoirs as well as by cooling water released from a power station. The main focus was to extend the knowledge about the use of metazoan fish parasites as bioindicators for changes in freshwater biodiversity in relation to water temperature. The research focus was aimed at the faunistical and ecological aspects of parasite communities of Brown trout (S. trutta fario) in relation to temperature variations. At 6 river sections (3 cold-warm site pairs) benthic macroinvertebrate, fish and parasite communities were examined in autumn 2009 and in spring and autumn 2010. Additionally, thermal characteristics were monitored over one and a half year. The annual mean water temperature differences of this study ranged within 0.7 K (Ruhr) to 1.9 K (Lenne1). The analysis of degree-days confirmed the separation of sampling sites by temperature. Looking at the influence of water temperature on benthic macroinvertebrate communities (chapter 3), BMI communities showed highest average dissimilarity at Lenne1 (ΔWT: 1.9 K). A similar but more differentiated pattern was observed when looking at the EPT community. An increase of average abundance of H. siltalai (Trichoptera) has been detected at all warm sites as well as rising average abundance of C. rivulorum (Ephemeroptera) for the Lenne1 and the Ruhr warm sites. As the majority of BMI were present at both cold and warm sites, the limit of tolerance range of the majority of taxa was not exceeded by the temperature differences found in the present study. The results indicated that temperature changes have an impact on BMI species, in particular EPT-taxa, and as a consequence BMI communities are affected. The results of chapter 4 – the effect of water temperature on the levels of hepatic glycogen and hsp70 in brown trout (Salmo trutta fario L.) – showed a general increase for hepatic glycogen levels at warmer sections and a clear seasonal pattern with higher concentrations in autumn. Besides, increasing temperature had effects on the condition of examined brown trout. Mean condition factors were lower at warm sites compared to respective cold sites. Additionally, condition factors were equal or slightly higher in spring samples than in autumn samples. Gonadosomatic indices showed a general decrease at warmer sections, while hepatosomatic indices showed no clear pattern. Hepatic hsp70 levels showed no clear pattern at warm sites, while the concentrations in the liver tissues remained more or less similar in spring and autumn. At Ruhr and Lenne2 cold sites, hepatic hsp70 levels had their maximum in spring. The results obtained indicated the ability of brown trout to respond to increased energy demands as part of an increase in water temperature without losing their regulatory capability. In light of the temperature differences found in this study, one should bear in mind that the limit of tolerance range might not have been reached yet. The impact of water temperature on the parasite communities in brown trout (Salmo trutta fario L.) is the content matter of chapter 5. Between autumn 2009 and autumn 2010, twelve metazoan parasite species including five nematodes, three acanthocephalans, three trematodes and one cestode were found in 365 S. trutta fario examined from six sites. The results revealed significant, temperature dependent changes in abundances for most of the parasite species found. According to these results, two opposing trends were observed: • an increase in calculated infection indices (prevalence, abundance and mean intensity) which concerns both, specific parasites of salmonids (E. truttae and P. salvelini) as well as rather generalist parasites (Diplostomum sp., R. acus, C. truncatus and N. rutili) • a decrease in calculated infection indices (prevalence, abundance and mean intensity) which only concerns the two salmon-specific species Crepidostomum sp. and C. ephemeridarum. The results also showed that changes in water temperature cause both qualitative and quantitative changes in parasite communities of brown trout. Since the difference in parasite infracommunity composition and structure reflect the difference of the community composition of free living animals, the study shows an effect of water temperature on free living animals such as BMI in both rivers Ruhr and Lenne. This is related to differential occurrence and abundance of intermediate hosts of a few species which were identified as key discriminating species in chapter 3. Likewise, a mean annual temperature difference of 0.7 K (Ruhr) and 1.9 K (Lenne1) caused a two- to fourfold increase of diversity parasite component community in autumn. The present study provides evidence that metazoan fish parasites will benefit from water temperature increase following climate change and associated shifts of host communities. Finally, the present study delivered a detailed parasite monitoring on Brown trout in the river Ruhr and Lenne. The results of the meta-analysis in chapter 6 – Effects of elevated water temperature on aquatic organisms: a meta-analysis – confirmed the findings off the previous chapters. The quantitative analysis based on a modified response ratio provided information on both the typical magnitude and direction of effect. The effects on infracommunity level are barely recognizable, whereas the greatest impacts are likely to occur in metapopulations of parasites. The results of the present study revealed the parasite´s susceptibility to increasing water temperature and showed that changes in temperature due to global climate change can already affect the transmission of parasites. The findings provide evidence that the parasite community patterns of brown trout may differ essentially in relation to changes in water temperature. All these facts highlight the usefulness of parasite communities for aquatic monitoring and research and therefore should be considered in future studies. However there is also need for further research regarding autecological characteristics of parasite species. In many rivers it is still impossible to monitor and quantify the status of biodiversity due to a dearth of species occurrence data at relevant scales and compatible formats and a lack of knowledge on parasite life cycles and its linked intermediate hosts. For these reasons, considering parasites, will improve the validity of biological water quality assessments. Future research as well as success of tackling climate change can profit from increasing the awareness of aquatic parasites and their hosts as a functional unity. Therefore, available data on freshwater parasites and their hosts groups should be collected as a basis for analyses of distribution patterns in different river types. Additionally, aquatic parasite communities and freshwater organism groups should be monitored over longer time spans. The improvement and conservation measures on biodiversity of freshwater ecosystems should also broaden the focus on aquatic parasite communities. Finally, a standardized assessment method should be developed to quantify temperature effects on aquatic parasite communities including the identification of indicator species specific for different fish types. More research is needed to understand how temperature-related changes in freshwater community compositions, affect life cycles of aquatic parasites.

Die Artenvielfalt natürlicher Ökosysteme ist durch zunehmende menschliche Eingriffe in den letzten Jahrhunderten stark bedroht. Bereits geringe Veränderungen ökologischer Bedingungen in Ökosystemen können eine Reihe vielfältiger Wirkungsketten initiieren. Deshalb ist ein fundiertes Wissen über die genetische Vielfalt, die ökologischen Funktionen und Interaktionen der unterschiedlichen Lebensräume eine wichtige Voraussetzung für eine effiziente Planung von Erhaltungs- und Förderungsmaßnahmen zum Schutz der Biodiversität. Die Wassertemperatur ist einer der wesentlichen Faktoren, welcher sich maßgeblich auf die Ausbildung, Zusammensetzung und Verteilung der Lebensgemeinschaften in Fließgewässern auswirkt. Darüber hinaus stellen thermische Belastungen und damit einhergehende Änderungen der Wassertemperatur Fließgewässer vor Herausforderungen, welche sich im Zuge der Auswirkungen des Klimawandels noch verstärken werden. In den Fließgewässern der gemäßigten Breiten wird dies zu einer fortschreitenden Potamalisierung rithraler Abschnitte führen. Davon sind besonders kaltstenotherme Arten betroffen, da ihnen Ausweich- und Rückzugsmöglichkeiten nur eingeschränkt zur Verfügung stehen. Obwohl in Süßwasserökosystemen rund 10 % aller weltweit bekannten Arten vorkommen, werden insbesondere in Fließgewässern Parasiten in ökosystemaren Betrachtungen kaum berücksichtigt. In der vorliegenden Arbeit wurden im Freiland die Auswirkungen veränderter Wassertemperaturen auf Parasitengemeinschaften der Bachforelle an unterschiedlichen Standorten untersucht. Dazu wurden an zwei Mittelgebirgsflüssen in Nordrhein-Westfalen, der Ruhr und der Lenne, an vergleichbaren Abschnitten jeweils ober- und unterhalb von thermischen Belastungen Makrozoobenthos-gemeinschaften, Bachforellen (Salmo trutta fario L.) sowie deren Parasitengemeinschaften über einen Zeitraum von zwei Jahren betrachtet. Die mittleren jährlichen Differenzen der Wassertemperatur betrugen über diesen Zeitraum 0,7 K (Ruhr), 0,8 K (Lenne2) und 1,9 K (Lenne1). Sowohl bei der allgemeinen Betrachtung der Makrozoobenthosgemeinschaften, als auch bei der genaueren Betrachtung der EPT-Taxa (Ephemeroptera, Plecoptera und Trichoptera) traten die größten Unterschiede am Probestellenpaar Lenne1, mit der größten Differenz in der mittleren Jahreswassertemperatur (1,9 K) auf. An allen drei Probestellen mit erhöhter Wassertemperatur konnte ein Anstieg der mittleren Abundanz von H. siltalai (Trichoptera) sowie für C. rivulorum (Ephemeroptera) an den warmen Abschnitten der Probestellenpaare Ruhr und Lenne1 festgestellt werden. Die dieser Studie zu Grunde liegenden Temperaturunterschiede wirkten sich auf unterschiedliche Art auf die Gesamtkondition der Bachforellen aus. An den warmen Abschnitten lagen im Mittel niedrigere Konditionsfaktoren vor. Dabei wurden im saisonalen Vergleich jeweils in den Frühjahrsproben leicht erhöhte Konditionsfaktoren festgestellt. Auch der Gonadosomatische Index war bei den Bachforellen an den warmen Abschnitten im Mittel niedriger. Die Ergebnisse für den Hepatosomatische Index wiesen hingegen keine klaren Muster auf. Bei den Biomarkeruntersuchungen konnte für alle warmen Abschnitte ein genereller Anstieg des Glykogengehalts im Lebergewebe der Bachforellen gemessen werden. Die Ergebnisse zeigen ein ausgeprägtes saisonales Muster mit höheren Glykogengehalten in den Herbstproben. Die HSP70-Gehalte im Lebergewebe der Bachforellen an den warmen Abschnitten wiesen dagegen kein deutliches Muster auf. Die Konzentrationen waren sowohl in den Frühjahrs- als auch den Herbstproben ähnlich hoch. An den kalten Abschnitten der Ruhr und Lenne2 traten in den Frühjahrsproben die höchsten HSP70-Gehalte auf. Bei der parasitologischen Untersuchung der insgesamt 365 Bachforellen (Anzahl pro Abschnitt = 13-26) wurden insgesamt 12 Endoparasitenarten gefunden. Dabei handelte es sich um die Nematodenarten C. ephemeridarum, C. farionis, C. truttae, P. salvelini und R. acus, die Acantocephalenarten E. truttae, N. rutili und P. laevis, die beiden Gattungen der digenen Trematoden Crepidostomum sp., Diplostomum sp. und die Trematodenart T. clavata sowie den Cestoden C. truncatus. An den warmen Abschnitten wurden sowohl für spezifische Parasiten der Bachforelle (E. truttae und P. salvelini), als auch für die Generalisten C. truncatus, Diplostomum sp., N. rutili und R. acus signifikante Anstiege in den jeweiligen Abundanzen, Prävalenzen und mittleren Intensitäten an den warmen Abschnitten beobachtet. Im Gegensatz dazu wurde ein signifikanter Rückgang dieser Parameter für die beiden forellenspezifischen Parasiten C. ephemeridarum und Crepidostomum sp. an den warmen Abschnitten festgestellt. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass eine Veränderung der Wassertemperatur sowohl qualitative als auch quantitative Veränderungen der Parasitengemeinschaften der Bachforelle bewirkt. Dies konnte u. a. in einem zwei- bis vierfachen Anstieg der Diversität in den Komponentengemeinschaften der warmen Abschnitte an Ruhr und Lenne1, als auch in signifikanten Veränderungen der Abundanzen und Intensitäten bei einem Großteil der gefundenen Fischparasitenarten dokumentiert werden. Die zusammenfassende Metaanalyse, über die Auswirkungen erhöhter Wassertemperatur auf Makrozoobenthosgemeinschaften, Bachforellen sowie deren Parasitengemeinschaften, gibt einen Überblick über die jeweilige Effektgröße als auch über die jeweilige Effektrichtung. Die Auswertung zeigt das Auftreten geringer Effekte auf der Ebene der Parasiteninfragemeinschaften. Die größten Auswirkungen wurden auf der Ebene der jeweiligen Metapopulationen der Parasiten nachgewiesen. Zusammenfassend konnte mit dieser Arbeit gezeigt werden, dass eine Erhöhung der Wassertemperatur im Zuge des Klimawandels die Parasitentransmission beeinflusst. Dabei treten die beobachteten Unterschiede in den Parasitengemeinschaften der Bachforelle in Relation zum Ausmaß der Temperaturveränderungen auf. Dies unterstreicht die Forderung, aquatische Parasiten in zukünftige ökosystemare Betrachtungen mit einzubeziehen. Darüber hinaus besteht weiterer Forschungsbedarf zur Autökologie von Parasiten im Zusammenspiel mit abiotischen und biotischen Umweltfaktoren. Insbesondere in Fließgewässern wird das Monitoring der Artenvielfalt aus Mangel an entsprechenden Daten zum Vorkommen von Parasitenarten, sowie durch nur unvollständige Kenntnis der jeweiligen Lebenszyklen und der involvierten Zwischenwirte erschwert. Die Ergebnisse dieser Studie legen nahe, die Auswirkungen einer erhöhten Wassertemperatur auf das Vorkommen und die Transmission von aquatischen Parasiten weiter zu untersuchen. Insbesondere langfristige Veränderungen sowie die unterschiedlichen Auswirkungen in verschiedenen Flussgebietstypen sollten dabei im Fokus künftiger Forschungsprojekte liegen. Aus diesem Grund wäre es auch für zukünftige gewässerökologische Untersuchungen nur von Vorteil, die Parasiten aquatischer Organismen stärker in Monitoringuntersuchungen mit einzubeziehen, um erfolgreiche Anpassungsmaßnahmen an den Klimawandel entwickeln und umsetzen zu können.

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Dangel, Daniel: The impact of water temperature on the transmission of aquatic parasites. 2017.

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